Церковь была названа в честь одноимённого армянского монастыря в Крыму, основанного архиепископом Иосифом Аргутинским — духовным лидером армян и одним из основателей Нахичевани. При монастыре он открыл первую типографию на юге России.
Изначально монастырская церковь была деревянной, но в 1783 году на её месте начали строительство каменного храма, завершённое в 1792 году. В 1862 году к церкви пристроили двухъярусную колокольню с высоким шатром. Рядом находился двухэтажный архиерейский дом с 32 помещениями, где с 1791 года размещалась школа, впоследствии преобразованная в семинарию с пансионом. В 1875 году при ней открыли библиотеку, которую в 1883 году перевезли в Нахичевань.