Церковь первоначально называлась Введенской. Храм был домовой церковью казанских губернаторов и приходским для прислуги и охраны, живших во дворце. В штате был один священник, псаломщиков приглашали со стороны. После пожара 1815 г., уничтожившего ее почти полностью, она долго простояла полуразрушенной. До 1849 г. использовалась как пороховой склад.
Церковь была восстановлена по приказу Николая I по утвержденному в 1852 г. проекту и освящена в 1859 г. во имя Сошествия святого Духа. При реконструкции в 1852-1859 гг. (под руководством архитектора Ф.И. Петонди) была произведена перепланировка здания, закрыты галереи нижнего и верхнего этажей, главный вход перенесен на западный фасад, интерьер получил черты классицизма.