Построена в 1614 году рядом с курганом, где похоронены арзамасские воины, погибшие в битве за Зарайск.
Благовещенская церковь — единственная в городе, где в советское время не прекращались богослужения. Сюда были переданы иконы из некоторых закрытых и уничтоженных храмов района.