Клировые ведомости относят постройку Кирилло-Рощенской церкви к середине XVII века, особенности алтарной части храма, архитектурный стиль колокольни подтверждают это. "Вологодский иллюстрированный календарь" 1893 года относит ее постройку на конец XVIII столетия (после 1780 года). Существующее расхождение очевидно объясняется тем, что в XVIII веке осуществлялась перестройка храма: к нему была пристроена трапезная и большой двухэтажный корпус, заслонивший низ колокольни. Эти позднейшие пристройки сильно изменили первоначальный внешний вид здания. Церковь относилась к древнейшим и наиболее богато украшенным храмам города.