Железнодорожный вокзал Ковылкино был построен в 1892 году после прокладки железнодорожной линии по краю Воскресенской Лашмы. Возведение вокзала осуществлялось на личные средства генерал-лейтенанта Ивана Андреевича Арапова, который также участвовал в изысканиях маршрута железной дороги. Первоначально станция носила имя Арапово в знак признательности за вклад Арапова в развитие транспортной инфраструктуры. В 1919 году станция была переименована в Ковылкино в честь комиссара железных дорог Степана Терентьевича Ковылкина. Строительство вокзала и железнодорожной линии способствовало быстрому росту поселка и превращению его в важный транспортный центр.