Благовещенская церковь является уникальным памятником русского зодчества середины 18 века, сочетающим в себе разностильные элементы: внешний облик церкви изящно совмещает в себе классические черты и стиль раннего петербургского барокко. Церковь является пятикупольной, с отдельным куполом над алтарём; по числу престолов (7) лидирует среди всех храмов Санкт-Петербурга.
Первоначально здесь возник временный деревянный храм, позднее церковь была перестроена в камне; строительство велось по инициативе купцов Чиркиных. Впоследствии церковь неоднократно перестраивалась и расширялась; колокольня церкви 42 м высотой. Богослужения в церкви были прекращены в 1935 году, через год храм закрыли.
Советский период отмечен серьёзными трансформациями здания – в помещениях первого этажа были расположены инженерные коммуникации (туалеты и душевые, теплоцентр, водораспределительный узел и т.п.), на пол уложен асфальт. Благовещенская церковь существенно пострадала в годы Великой Отечественной войны 1941-1945 годы – в результате прямых попаданий при артобстрелах частично разрушена колокольня, внутренние капитальные стены дали трещину; было принято решение разобрать пятиглавие храма, однако удалось разобрать только центральный купол.
В 1992-1994 годы Благовещенская церковь была возвращена епархии; в 2010-2012 годы проведена полная реставрация храма.