Построена на месте деревянной Никитской церкви, существовавшей с XVII в. Строительство каменного храма велось с 1773 г. на средства орловского купца К. С. Пастухова и прихожан. В 1775 г. была окончена постройкой придельная церковь во имя Св. Великомученика Никиты, а 4 (15) октября 1786 г. освящена главная церковь во имя иконы Ахтырской Божьей Матери. Строительство трапезной, вместившей в себя кроме Никитского придел во имя Казанской иконы Божьей Матери, завершилось в 1803 г. В 1819—23 гг. рядом с церковью была выстроена колокольня. В 1870 г. по проекту архитектора И. П. Лутохина с ней была соединена трапезная. В 1-875 г. была построена ограда, замененная новой в 1960 гг. Храм упоминается в произведениях Н. С. Лескова: "Мелочи архиерейской жизни", "Как я учился праздновать", "Грабеж", "Юдоль", "Житие одной бабы". В 1920 гг. церковь была закрыта. Вновь передана общине верующих в 1944 г. В настоящее время является соборной. В ней хранятся наиболее чтимые реликвии: мощи Тихона Задонского и частица плащаницы Св. Священномученика Кукши — просветителя земли вятичей. Как памятник архитектуры храм отмечен мемориальной доской.